Dalam timeline alternatif, dunia tampaknya telah mencapai kedamaian. Bereft dari konflik internasional, perang sekarang terjadi antara perusahaan swasta di tempat negara-negara yang damai. Yuuichi Kannami, transfer baru-baru ini di Area 262, hanya melakukan pekerjaannya sebagai pilot pesawat tempur yang dikontrak. Namun, semakin banyak waktu yang dihabiskannya di markas barunya, semakin banyak misteri terungkap. Sky Crawlers menunjukkan kenyataan ini melalui mata Kannami ketika ia berusaha memahami ‘Kildren,’ manusia yang secara genetis diubah menjadi remaja selamanya dengan refleks yang lebih cepat , dan pendahulunya, pilot ace dikenal sebagai ‘Guru.’ Namun, yang paling menyulitkan Kannami adalah bagaimana semua ini terhubung dengan komandan pangkalan, Suito Kusanagi. Area 262 memiliki jawaban, tetapi kebenaran datang dengan harga yang mungkin belum siap dibayar pilot muda.